Через Slipgate на военную базу проникает противник, известный как Quake. Солдат отправляется через те же врата в чужие измерения: операция «Контрудар» должна остановить вторжение на его стороне.

Кампания оригинального Quake разделена на четыре эпизода с основными и секретными уровнями. Маршрут проходит через средневековые сооружения, соединённые с фантастическими технологиями. Ogre, Vore и Shambler требуют разного подхода, а дробовик, гвоздемёт и гранатомёт дают несколько способов справиться с угрозой.

Поиск скрытых кнопок и дверей открывает тайные области. В каждом эпизоде есть секретный этап, а особый вход позволяет выбрать сложность Nightmare. После выхода с карты игра показывает время, число побеждённых врагов и найденных секретов.

В исходную игру также входят шесть арен для deathmatch. Эта раздача содержит переиздание, поэтому системные требования относятся к его современной версии, а не к компьютерам времени первого выпуска.