В Two Point Museum игрок выступает куратором: открывает музеи, управляет ими и развивает их. Коллекции охватывают широкий диапазон — от доисторических реликвий до артефактов из дальнего космоса. По мере изучения новых музейных площадок возникают задачи, для решения которых нужны планирование, изобретательность и грамотное распределение ресурсов. У каждого музея своя тема; куратору предстоит одновременно заботиться о посетителях, экспонатах и сотрудниках.

В округе Два Пойнта предусмотрено пять музейных площадок. На Миле Мементо представлены доисторические находки, а в Бухте Пассуотер — морские обитатели. Wailon Lodge посвящён сверхъестественным редкостям, Bungle Wasteland — научным чудесам, а Pebberley Heights предлагает космическую тематику. Новые экспонаты и испытания в каждом районе поддерживают разнообразие прохождения.

Кроме постоянных площадок, можно посещать открывающиеся музеи. У каждого такого временного музея собственные задания и препятствия. Для свободного творчества предусмотрена песочница: в ней кураторы могут возводить крупные музеи, пробовать разные схемы размещения, сочетания экспонатов и варианты декора, добиваясь удобства для гостей.