Согласно истории игры, Вечную Арену возвела древняя раса Вадригар. На этом священном месте устраивали гладиаторские бои ради развлечения вадригарцев: жаждущая хлеба и зрелищ публика видела на арене только лучших бойцов.

Quake 3 Arena — классический шутер от первого лица, построенный на быстром и жестком экшене. Здесь нет ролевой системы и дополнительных механик. В арсенале — пулемет, двустволка, гранатомет и ракетница, а также особые виды оружия: Lightning Gun, PlazmaGun, RailGun и BFG10K.

Одиночное прохождение устроено как серия кругов от Tier 0 до Tier 7: одолев всех противников на очередной арене, игрок переходит к следующей и в итоге встречается с Зиро, чемпионом гладиаторских поединков. Кампания включает бои с ботами на четырех картах, разделенных на семь звеньев каждая. За игровые достижения, в том числе хедшоты и серии убийств, выдаются медали.

В сетевой игре доступны четыре режима. В Free For All каждый сражается за себя. В Team Deathmatch соперничают команды, и победа достается той, чей участник останется последним. Tournament предлагает дуэли один на один с переходом победителя в следующий раунд. В Capture The Flag нужно забрать вражеское знамя и доставить его на свою базу.

Тип брони всего один, а различается она лишь количеством очков защиты. На аренах также встречаются усиления: они дают временное бессмертие или невидимость, позволяют телепортироваться либо включают «эффект хищника», помогающий быстро расправляться с врагами. В сетевой код встроен античит PunkBuster.

Сетевые режимы можно запускать и в одиночку — для этого предусмотрен Skirmish, имитирующий мультиплеер. В нем доступны все карты, но вместо других игроков противостоять предстоит ботам.