Питер Паркер уезжает с Мэри Джейн в Симкарию и оставляет Нью-Йорк под защитой Майлза Моралеса. Продолжение паучьей истории разворачивается зимой: заснеженный Манхэттен становится местом столкновения корпорации «Роксон» и Подполья. Майлзу предстоит учиться самостоятельности героя и защищать свой город.

Передвижение сохраняет полёты на паутине и возможность держаться за стены и потолки. При этом у Майлза есть собственные способности: биоэлектрические атаки и временная маскировка. В боях они сочетаются с уклонениями, контратаками, захватами и использованием окружающих предметов.

Задания и столкновения приносят опыт для развития навыков. Среди гаджетов доступны дистанционные мины, голографические бойцы и гравитационный колодец. В истории появляются Носорог, Бродяга, Тинкерер и Саймон Крюгер; их роли различаются, поэтому не каждого антагониста следует считать отдельным боевым боссом.