После прошлой победы над пришельцами Дюк Нюкем успел стать знаменитостью, но новое вторжение заставляет его снова взяться за оружие. Duke Nukem Forever продолжает образ самоуверенного героя боевиков: он комментирует происходящее резкими шутками и встречает опасность в привычной вызывающей манере.

Кампания построена вокруг стрельбы от первого лица, смены локаций и зрелищных столкновений с инопланетными противниками. Между боями встречаются задачи на взаимодействие с окружением и участки, где нужно разобраться с дальнейшим маршрутом. Оружие и ситуация задают темп: открытые перестрелки сменяются более тесными пространствами и подготовленными сценами.

В окружении есть развлечения, на которые можно отвлечься, включая бильярд, аэрохоккей и спортивные снаряды. Они поддерживают комедийный образ героя и разбавляют основное действие. Игра использует грубый юмор и взрослые темы, сохраняя намеренно преувеличенную подачу приключения. Главная история рассчитана на одиночное прохождение; её не следует путать с отдельными сетевыми состязаниями.