Commander Quest объединяет создание карточной колоды со стратегией автоматических боёв в roguelike-формате. Игрок выступает в роли возрождённой искры и использует силу исторических героев, чтобы командовать разными войсками в опасном фэнтезийном мире. Здесь важно сопоставлять бойцов и подбирать эффективные сочетания карт: решения при управлении колодой влияют на ход сражений.

Перед столкновением нужно тщательно продумать тактику. Бой начинается с расстановки жетонов отрядов на клетках призыва. Когда ход завершается, войска самостоятельно вступают в сражение: следуя своим ролям, они перемещаются, перехватывают противников и атакуют их без дальнейшего вмешательства игрока.

Каждый раунд приходится разбирать действия врага и выбирать подходящие карты, учитывая фланговые атаки и оборону позиций. Игроку подчиняются войска разных фэнтезийных рас, которыми руководят аватары исторических полководцев. Чтобы продвигаться дальше, нужно развивать колоду, получая опыт и участвуя в успешных стычках. За победы дают золото для покупок, провизию и возможность обзавестись новыми картами. В пути можно торговать с передвижными гоблинами или попадать в необычные сюжетные ситуации — например, встречать группы, стремящиеся сохранить популяции крыс.