В The House of Tesla игрок становится Николой Теслой, который в одиночестве оказывается на территории своего грандиозного, но заброшенного проекта — комплекса Уорденклиф. Ему предстоит исследовать остановившееся промышленное оборудование и выяснить, почему это место пришло в запустение. Расследуя прошлое от лица изобретателя, Тесла вспоминает события, связанные со строительством и гибелью знаменитой башни.

Повествование движется через стремительные флешбэки: они шаг за шагом объясняют, как герой оказался среди неподвижных механизмов. Игра от первого лица предлагает решать необычные головоломки, наблюдая за окружением и полагаясь на логику. Чтобы продвигаться дальше, нужно взаимодействовать с предметами, находить спрятанные детали и приводить в действие сложные устройства, созданные изобретателем. Специальный прибор дает возможность наблюдать за электрическими потоками и управлять ими, помогая справляться с многочисленными препятствиями.

В ходе расследования игрок посещает места, воссозданные по историческим чертежам, в том числе лабораторию в Нью-Йорке и экспонаты Всемирной выставки в Чикаго. Сюжет помещает противостояние научного прогресса и необъяснимых явлений в Америку периода прогрессивизма. Это линейное расследование: его цель — установить подлинные причины провала всего комплекса. Игра от первого лица создает атмосферу научных устремлений, столкнувшихся с таинственной силой.