Это приключение в виртуальной реальности от первого лица рассказывает о том, как четверка черепашек-ниндзя сталкивается с разладом внутри клана Фут после пропажи Шреддера. Том Уолтс участвовал в работе над сценарием: в центре истории — стремление Карай вернуть ниндзя дисциплину в охваченном хаосом Нью-Йорке.

Город можно исследовать, свободно перемещаясь по крышам и преодолевая высокие преграды; среди районов для маневров — Manhattan Bridge. Визуальный облик вдохновлен комиксами IDW и The Last Ronin. Контрастные свет и тень поддерживают мрачное настроение, а освещение влияет на скрытность: темные переулки подходят для неожиданных нападений.

В совместной игре могут участвовать четыре союзника. Игроки координируют Леонардо, Рафаэля, Донателло и Микеланджело, у каждого из которых свой боевой стиль и особые атрибуты концентрации. После вылазок герои возвращаются в канализационное логово, чтобы восстановить силы; там есть тематические жилые помещения и верстаки для создания экипировки.

Исследование мира вознаграждает поиском чертежей и артефактов, нужных для развития по разветвленным деревьям талантов. В бою важно вовремя контратаковать и применять вспомогательные предметы, например дымовые гранаты и метательные звезды. В Конфуций Плаза можно осматривать детализированные трехмерные декорации и собирать записи, которые раскрывают дополнительные подробности истории.