Связь подлодки «Арес» с сушей обрывается после загадочного глобального сияния. На глубине Северной Атлантики пробуждаются древние существа, а внутри атомохода отказывают системы и растёт паника. В Static Dread: The Submarine игрок принимает обязанности помощника капитана, которому нужно удержать ситуацию под контролем.

Работа включает наблюдение за тенями на гидролокаторе, отправку ремонтных дронов к внешним повреждениям, контроль отсеков и распределение энергии между жизненно важными системами. Одновременно приходится поручать задания экипажу и учитывать его страх, пока лодке угрожают затопление и вторжение из глубин.

Опасную операцию можно выполнить лично либо отправить подчинённого. Такие решения меняют лояльность и психологическое состояние людей. Распоряжения влияют на дальнейшие события и на то, кто переживёт очередную ночь. Замкнутое пространство подлодки превращает техническое управление в психологический триллер о выборе и сохранении человечности.