На каждой станции проводнику предстоит проверить билеты новых пассажиров. Кому-то понадобится кипяток, а кто-то принесёт в вагон сверхъестественную угрозу. В Conductor: Eternal Service нужно замечать странности в поведении людей, определять вселившуюся в пассажира сущность и подбирать для изгнания подходящий священный образ. Ошибка может стоить премии или обернуться шуточным проклятием, от которого даже кумыс, бешбармак и курт теряют привлекательность.

Обычные обязанности во время рейса тоже требуют внимания. Нужно растопить самовар, убрать грязь, поддерживать в вагоне комфортную температуру и продавать припасы. Недовольство пассажиров ставит смену под угрозу, а следующая остановка приводит новых людей. Выручка позволяет пополнить ассортимент и улучшить оборудование для будущих рейсов.

Хоррор здесь соседствует с бытовой комедией. Пока в одном конце вагона ждут обслуживания, в другом уже приходится выбирать между проверкой на одержимость и простой пощёчиной разбушевавшемуся нарушителю.