Vigil: The Longest Night — двухмерный экшен, в котором есть элементы метроидвании. Чтобы преуспеть, нужно действовать точно, запоминать поведение врагов и вовремя отражать их удары. Важное место отведено сюжету; среди главных источников вдохновения названы Salt and Sanctuary и Castlevania.

В долгом путешествии отважная Лейла в одиночку противостоит злу, стремящемуся захватить ее родной город. Ей предстоит исследовать обширный фантастический мир с чудовищами и другими существами, переходить между сном и реальностью и сохранять рассудок перед лицом безумия и враждебности окружающего мира.

Для сражений доступны четыре вида оружия, которые можно улучшать. Особое снаряжение и дерево навыков помогают подобрать собственный стиль игры и собрать индивидуальный билд. Противники отличаются движениями и тактикой; среди испытаний — сложные боссы, а прохождение может привести к нескольким концовкам.

Исследуйте темные пещеры, заброшенные деревни и леса с привидениями, встречайте многочисленных персонажей. Визуальное оформление игры опирается на китайский фольклор.