В The Walking Dead: The Telltale Definitive Series вошли все четыре сезона оригинальной игры. Источником для приключенческого хоррора послужили комиксы Роберта Киркмана, американского писателя. Визуальный стиль каждой игры обновили: добавили новые текстуры, приблизив оформление к финальному сезону. По словам создателей, графика выполнена в чёрном цвете и напоминает комиксную.

Когда начинается катастрофа, Ли Эверетт находится под арестом. После нападения зомби ему удаётся выбраться из тюрьмы; вскоре он случайно встречает примерно восьмилетнюю Клементину и берёт её с собой. В центре истории — девочка: игрок решает за неё, кого привлечь в помощники и защитники, а кому не стоит доверять. Принятые решения ведут к одному из нескольких возможных финалов. Клементина проходит долгий путь через враждебный мир, осваивает выживание и способности, которые помогают ей спасти себя.

Игровой процесс строится на отношениях героев и диалогах. На выбор ответа даётся ограниченное время: сказанное сразу отражается на отношениях персонажей и дальнейшем развитии сюжета. Встречаются и редкие головоломки, связанные с проблемами, которые приходится решать выжившим. Бесцельное уничтожение толп мертвецов не составляет основу прохождения. На уровнях есть подсвеченные объекты для взаимодействия; полезные находки можно помещать в инвентарь и применять позднее. Если герой погибает в сцене с ограничением по времени, эту сцену нужно пройти заново.