В The Ember Guardian нужно защищать угасающий пиксельный мир и поддерживать его единственный источник тепла, которому угрожает тьма. Днем герой исследует Забытые земли, ищет снаряжение и приглашает помощников укреплять лагерь. Распределяя их труд, он собирает ресурсы для обороны и подготовки к ночным атакам. В вылазках ему помогает верный пес: он находит спрятанные припасы, а тренировки расширяют его поисковые способности.

С наступлением сумерек на свет костра идут орды существ. Чтобы отбивать их волны, нужны меткая стрельба, заранее расставленные преграды и своевременно улучшенный арсенал. Вокруг огня можно установить турели и ловушки. Исследование включает сбор материалов на случайно генерируемой территории, а улучшение экипировки открывает доступ к двум типам талантов — пассивным и активным. В пустошах также можно спасти купцов и покупать у них редкие предметы.

Поражение не завершает поход навсегда: по правилам рогалика герой возвращается в центральный хаб и обменивает добытые материалы на улучшения. Среди доступных приобретений — новые виды оружия и прочные детали для строительства, которые пригодятся в следующих вылазках. После основной кампании открывается бесконечный режим орды; кроме того, по завершении основных этапов становится доступен режим выживания на одной процедурно генерируемой карте, где проверяется стратегическое мастерство.