В Glitchhikers: The Spaces Between игрок отправляется по дорогам загадочной вселенной и перемещается между разными местами. Это медитативная, расслабляющая поездка в ночных и почти пустынных пространствах; путешествие помогает герою погрузиться в размышления о себе. История раскрывается через образы, музыку и необычные визуальные эффекты.

По пути протагонист беседует с попутчиками, которые присоединяются к нему, а игрок следит за диалогами и откликается на них, переживая внутренние размышления героя. Среди мест, куда можно попасть, — ночное шоссе, пустой зал аэропорта, магазин, работающий круглосуточно, освещённая луной парковая зона и вагон поезда, за окном которого мелькают силуэты.

Встречные персонажи — многочисленные сюрреалистичные люди, автостопщики и случайные попутчики (hikers), садящиеся в машину героя. На других локациях можно встретить загадочных существ, обмениваться с ними непринуждёнными репликами и размышлять о смысле жизни. Графику и атмосферный визуальный стиль создали дизайнеры Silversting Media, ранее работавшие над Celeste, Crypt of the Necrodancer, Where the Water Tastes Like Wine, Manifold Garden и Wandersong.