DRAGON QUEST I and II HD-2D Remake рассказывает о потомках легендарного рода Эрдрика, которым суждено противостоять тьме. В одной из историй Принц Каннока, Принцесса Мунбрука и их соратник объединяются, чтобы остановить могущественного чародея и его приспешников, грозящих погрузить земли в хаос. Общие приключения и взаимодействия помогают увидеть персонажей с новой стороны. Пошаговые битвы заметно изменены: теперь можно гибко выбирать скорость и включать автоматический бой, оставляя больше внимания тактике.

Другая история напрямую продолжает события, положившие начало этому миру. Игрок вновь отправится в одиночный поход за первого потомка Эрдрика. В захваченном чудовищами Алефгарде ему предстоит противостоять коварному Лорду-Дракону, спасти похищенную принцессу Гвэлин и вернуть миру Сферу Света. В отличие от оригинальной игры, герой сражается один против целых групп врагов, поэтому каждый бой становится проверкой отваги и умения продумывать стратегию.

Алефгард пополнился прежде не виданными местами и встречами с новыми расами, среди которых феи и гномы. В исследовании пригодится новый Воровской ключ, меняющий подход к изучению мира. Дополнительные сюжетные сцены теснее связывают обе части.