Destroyer: The U-Boat Hunter — симулятор морской войны периода Второй мировой, в котором игрок командует эсминцем «Флетчер». Нужно сражаться с нацистскими подлодками за господство в Атлантике; доступная сюжетная кампания лишь отчасти опирается на реальные события, как и задания.

Действие показано от первого лица. Игрок изучает подлодку, управляет навигацией, отдаёт приказы и разыскивает противника. На борту все объекты доступны для взаимодействия: можно обращаться к предметам, доскам и экипировке. Среди особенностей — реалистичная тяжёлая физика, интерактивное окружение и командование солдатами. Игра передаёт аутентичную атмосферу Второй мировой и детально воссоздаёт обстановку подводных боёв.

Решения, от которых зависят победа и поражение, принимает сам игрок. Здесь важны логика и интуиция, а выбор влечёт последствия. Чтобы справляться с задачами, предстоит разобраться в принципах работы подлодок и выдержать напряжение боевых действий.