В Cat Museum игрок исследует музейную территорию, постепенно разбираясь в происходящем и раскрывая тайны, связанные с юностью героя. Это point-and-click адвенчура с головоломками: нужно изучать интерактивное окружение, подбирать разбросанные предметы и искать улики, ведя собственное расследование от лица паренька.

Путешествие проходит по двухмерным локациям загадочного музея, выдержанного в мрачной сюрреалистической стилистике. На пути встречаются странные, яркие и пугающие персонажи, а некоторые существа отсылают к произведениям искусства. Герой исследует запутанный авангардный мир и сталкивается с кошмарами.

Рядом с протагонистом всё время находится необычная кошка: она помогает справляться со сложными загадками и время от времени подсказывает, что делать. В тёмных коридорах обитают жуткие монстры. Сражаясь с ними, пареньку предстоит преодолеть страхи и выбраться из ловушки.