At Dead Of Night объединяет кинематографическую подачу в духе ужасов и охоту на призраков. Правдоподобные события и качественные текстуры призваны создать особую атмосферу. Игрок управляет Майей — студенткой, оказавшейся запертой в отдалённом отеле.

Джимми Холл, психопат с дурными намерениями, напал на друзей Майи и связал их. Она сумела вырваться и укрыться, но ждать помощи некогда: нужно исследовать окрестности, отыскать товарищей и помочь им выбраться. Для этого Майе предстоит собирать улики и раскрывать мрачные тайны Джимми.

В начале пути героиня находит старый приёмник, предназначенный для связи с призрачными голосами. Через него она общается с призраками из прошлого Джимми, являющимися возле отеля. Эти встречи постепенно раскрывают историю противника и дают Майе возможность убедить его отпустить её и друзей. Тем временем ей приходится исследовать большое здание, взаимодействовать с его обстановкой и постоянно скрываться от маньяка.