В антиутопическом будущем Angel at Dusk научный прогресс устранил преступность, боль и даже желание. Но ожидаемой мирной утопии не возникло: вместо нее появился гротескный мир с обезображенными частями тел и жуткими чудовищными кораблями. Хаотичная, подавляющая обстановка среди разрушений требует от игрока сохранять концентрацию.

Пробираясь через этот мир, нужно уклоняться от роев вражеских снарядов и одновременно управлять своим оружием и действиями. По мере продвижения по уровням противники становятся сильнее, а завесы пуль — интенсивнее. Чтобы справляться с угрозами, понадобятся стратегическое мышление и быстрая реакция: напряжение постепенно растет, и часто приходится выбирать между нападением и защитой с учетом характера опасности. Детально продуманные механики рассчитаны на то, чтобы увлечь игрока.

Корабль — главное средство выживания: его можно настраивать и улучшать, меняя наступательную мощь и защитную устойчивость. Такие усовершенствования важны, чтобы выдерживать непрекращающиеся испытания. В игре доступно несколько режимов. В аркадном режиме можно разблокировать корабли с разными сильными и слабыми сторонами; каждый режим придает экшену свой характер.