В Whisper of the House игрок помогает горожанам менять обстановку, расставлять вещи и убирать их личные пространства. Такие дела затрагивают повседневную жизнь жителей, а осмотр комнат и предметов понемногу открывает их личные истории и секреты города, скрытые среди беспорядка. Исследование домашних локаций и решение головоломок продвигают повествование: каждый приведённый в порядок дом становится следующим шагом истории.

С мебелью можно обустраивать жилые помещения, рассматриваемые в изометрии. У многих вещей есть небольшие интерактивные детали: например, из коробки можно достать салфетку, а резиновую уточку — сжать. Предметы разрешается ставить где угодно — на полу или на стенах; жёстких правил для планировки нет. Так можно создавать уголки в собственном стиле.

Знакомство с соседями раскрывает персонажей с выразительными характерами и личными историями. Выполняя их поручения и налаживая отношения, игрок формирует связи, а сюжет продолжает развиваться. Управление point-and-click помогает общаться с персонажами и отыскивать спрятанные предметы. Путешествие по городу может завершиться по-разному: доступные концовки определяются действиями игрока и тайнами, которые ему удалось раскрыть.