В Marvel’s Midnight Suns игроку предстоит погрузиться в мрачную сторону супергеройского мира и сразиться с демоническими силами. Главный герой — Охотник, оригинальный персонаж, чью внешность и характеристики можно настроить. Игрок формирует подходящего ему участника команды и сражается рядом со знакомыми героями.

Лилит, мать демонов, пробуждена Гидрой. Наука и темная магия вместе вернули к жизни могущественного обитателя подземного мира. Лилит не остановится, пока не освободит Хтона; если ей это удастся, планете грозит гибель. Мстители вступают в борьбу, но понимают, что одних их недостаточно, и призывают на помощь Полночных Солнц. Даже всей командой героям удается лишь с трудом сдерживать натиск Лилит. Тогда они вспоминают легенду об Охотнике — ее отвергнутом сыне, который уже побеждал мать.

Против демонической армии нужны не только тактические навыки, но и хитрость: подземные существа не соблюдают правил честного боя. Между сражениями можно укреплять отношения с товарищами по отряду, открывая благодаря этому новые уникальные способности. У Охотника также есть собственная обитель: она давно забыта, но по-прежнему хранит множество тайн и секретов.