Мако выросла в монастыре Акатори и теперь должна найти способ остановить янтарные бури. Они меняют живых существ и разрушают знакомые миры. В путешествии молодую воительницу сопровождает красная птица с неясным прошлым: она умеет превращаться в посох и помогает справляться с опасностями.

Посох связывает сражения и исследование уровней. Освоенные способности позволяют парить, спускаться по крутым склонам, цепляться за стены и добираться до скрытых мест. В бою это оружие помогает Мако противостоять заражённым янтарём существам. На пути встречается больше двадцати разновидностей врагов и несколько боссов.

Путешествие проходит через разные миры, сохранившие собственный облик и историю: среди них красочные ландшафты, парящие сооружения и тёмные катакомбы. Здесь нужно преодолевать препятствия, осваивать новые приёмы и выяснять происхождение бедствия. Янтарь одновременно поддерживает процветание цивилизации и несёт угрозу её существованию.

Akatori сочетает экшен-платформер с элементами метроидвании. Пиксельные двухмерные сцены дополнены трёхмерными моделями, а сюжет строится вокруг испытаний Мако, её спутника и древних тайн янтарных миров.