Aeterna Noctis — двухмерная метроидвания с упором на исследование мира, платформенные испытания и сражения. Игрок управляет Королём тьмы, который стремится вернуть власть над 16 континентами. Согласно предыстории, Хаос, создавший Вселенную, построил мир Аэтерна и населил его существами. Те восстали против создателя, и он назвал мятежников Королями Тьмы и Света, обрёкши двух королей на вечную борьбу.

Приключение отличается хардкорной сложностью: для прохождения нужны быстрая реакция и способность мгновенно принимать решения. На уровнях встречаются необычные монстры и непростые пространственные головоломки. Герою предстоит проходить ловушки, прыгать через бездны и сражаться с опасными противниками, у каждого из которых свой набор атак.

Устройство карты следует принципам метроидвании. Открывая новые способности, игрок возвращается в уже посещённые места, чтобы попасть в прежде недоступные области. В Аэтерне немало тайн, потайных проходов и скрытых путей, поэтому локации стоит тщательно обыскивать в поисках особых предметов и ценных артефактов. Использование способностей помогает справляться с препятствиями и обходить врагов.

Для игры создали 46 оригинальных музыкальных тем, которые поддерживают её атмосферу и динамику.